Descripción
Cuando comienza el juego, un Espectro -robots creados por El Viajero para encontrar guardianes y llevarlos a La Torre- está explorando entre los restos de la Antigua Rusia hasta que encuentra y resucita al Guardián (el personaje del jugador), que había sido asesinado en una batalla antigua. El Espectro luego guía al guardián a una nave y lo lleva a la Torre. Allí se encuentran con El Orador, quien les informa sobre la Oscuridad. El guardián tiene la tarea de explorar el Cosmódromo cercano, donde la humanidad solía lanzar sus incursiones al espacio exterior, defendiéndose de los enemigos caídos y, finalmente, de la Colmena, que se pensaba que habían sido confinados en la Luna. El guardián descubre que un viejo Estratega ruso llamado Rasputín -una inteligencia artificial construida para defender a la Tierra- todavía está vivo y actúa con un propósito desconocido. El guardián también rastrea los códigos para levantar una antigua matriz para conectarlo con las colonias perdidas hace mucho tiempo en el Sistema Solar, y descubre que Rasputín está controlando la matriz. Luego parten hacia la Luna en busca de un guardián perdido que estaba buscando un camino hacia la fortaleza de la Colmena. Después de localizar su cadáver y su Espectro muerto, el Espectro del guardián (el jugador) descubre que la Colmena está levantando un ejército y planea invadir la Tierra. El guardián rápidamente comienza a interrumpir sus esfuerzos, incluyendo la cancelación de un ritual que la Colmena estaba usando para drenar el poder del Viajero, destruyendo un poderoso enemigo llamado la Espada de Crota, y cortando sus comunicaciones de larga distancia. Alrededor de este tiempo, un extraño «exo» (robots con conciencia) se pone en contacto con el guardián, una misteriosa mujer exo (llamada «La desconocida») que los convoca en Venus para enfrentarse a un nuevo enemigo, los Vex.
Cuando El Guardián llega a Venus, la extraña exo describe a los Vex como un mal tan oscuro que desprecia cualquier otro mal. Ella les habla sobre El Jardín Negro, una ciudad oculta de los Vex, e implora al Guardián que lo encuentre y le arranque el corazón, ya que es la única forma en que el Viajero comience a sanar. El espectro dice que necesitan hablar con los Insomnes, que se esconden en el arrecife y que se niegan a tomar partido en las guerras de la galaxia. Una vez que el guardián llega al Arrecife, se encuentran con la Reina Mara Sov, y su hermano, el Príncipe Uldren Sov, quien le dice al Guardián que los ayudarán a localizar el Jardín Negro si les traen la cabeza de un Vex en particular, El Celador. El guardián viaja de regreso a Venus, donde descubre el archivo que revela secretos sobre los Vex, incluida la ubicación de un lugar llamado la Cámara de Cristal, y los caminos a través de la galaxia. Después de derrotar a Draksis, un Kell Caído de la Casa de Invierno, el guardián se enfrenta al Vex guardián del portal, reclama su cabeza, y regresa con la Reina, quien les dice que echen un vistazo a la Bahía del Meridiano en Marte, desde donde se puede acceder al Jardín Negro.
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